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Exposición dietética a elementos potencialmente dañinos en plantas comestibles en Polonia y la dinámica del riesgo para la salud relacionada con su diferenciación geoquímica
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Exposición dietética a elementos potencialmente dañinos en plantas comestibles en Polonia y la dinámica del riesgo para la salud relacionada con su diferenciación geoquímica

Mar 11, 2023

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8521 (2023) Citar este artículo

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Se investigaron las diferencias en los valores de riesgo para la salud calculados para los consumidores de elementos potencialmente nocivos (PHE) presentes en las plantas comestibles. Sobre la base de una búsqueda bibliográfica exhaustiva, los contenidos más altos de PHE en las plantas se identificaron en las regiones del sur y oeste de Polonia, que también revelaron el mayor enriquecimiento geoquímico con Zn, Pb, Cu, As, Cd y Tl. Los valores de riesgo no cancerígeno (HQ) inaceptables más altos para el contenido medio de PHE en Polonia se encontraron para Pb: niños pequeños (2,80), niños en edad preescolar (1,80) y niños en edad escolar (1,45) y para Cd para niños pequeños (1,42) . Los valores más altos de riesgo carcinogénico inaceptable (CR) para el contenido medio de As se observaron en adultos (5,9 × 10–5). Los valores más altos de riesgo no cancerígeno para los consumidores se registraron en las provincias de Silesia, Baja Silesia, Lublin, Polonia Menor y Opole, lo que indica el impacto de la variabilidad geoquímica en los valores de riesgo.

Las plantas terrestres comestibles siempre han sido una parte importante de la dieta humana, proporcionando energía y nutrientes para una vida equilibrada1. La Organización Mundial de la Salud (OMS) recomienda que las verduras, las frutas, las legumbres, los frutos secos y los cereales integrales sean los principales componentes de las comidas, y los dos primeros deben consumirse en una cantidad de al menos 400 g diarios2. De acuerdo con las pautas de Healthy Eating Plate3, cada comida debe contener un 30 % de verduras, un 25 % de cereales integrales, un 25 % de proteínas saludables y un 20 % de frutas. El Instituto Nacional de Salud Pública (PZH) de Polonia a partir de 2020 recomienda que las verduras y las frutas constituyan la mitad y los productos de cereales una cuarta parte de cada comida diaria4.

Las verduras y frutas son una excelente fuente de minerales, ácidos grasos necesarios y fibra, pero también una fuente única de vitaminas (C, E, K y folatos)5. Al mismo tiempo, su valor calórico, contenido en grasas saturadas y sodio es bajo, y no contienen colesterol6. El valor energético de las verduras oscila entre 8,4 y 74 kcal por 100 g, con un valor medio de solo 26 kcal por 100 g7. Esto es particularmente importante considerando que el sobrepeso y la obesidad son problemas graves de salud pública en todo el mundo8. Los nutrientes proporcionados por los granos incluyen carbohidratos/almidón (energía), proteínas, fibra y una amplia variedad de vitaminas y minerales, incluidas las vitaminas del grupo B (folatos, tiamina, riboflavina, niacina), vitamina E, hierro, zinc, magnesio y fósforo9,10. El alto contenido de fibra de los cereales integrales también favorece el funcionamiento del sistema digestivo y puede prevenir el estreñimiento11,12,13. El consumo de frutas y verduras, así como de granos, está fuertemente asociado con un menor riesgo de enfermedades cardiovasculares, cáncer, diabetes, enfermedad de Alzheimer, cataratas, enfermedad diverticular y deterioro de las funciones corporales relacionado con la edad14,15,16,17,18 .

Los Elementos Potencialmente Nocivos (PHE) están ampliamente presentes y dispersos en el medio ambiente. Su acumulación en las plantas es particularmente importante porque las sustancias nutritivas pueden translocarse de las plantas en la cadena alimentaria y, finalmente, pueden acumularse en los humanos19. Debido a la gran importancia nutricional de las plantas comestibles y su papel clave en la dieta, el mayor contenido de PHE podría representar un riesgo significativo para la salud de sus consumidores. La mayoría de los PHE que ingresan al cuerpo humano a través de la vía de consumo provienen de productos vegetales cultivados en el suelo, que como resultado de factores geogénicos o antropogénicos, pueden representar una amenaza de migración a plantas comestibles debido a una mayor concentración o movilidad19. La mayoría de las investigaciones investigaron el funcionamiento de los elementos en los organismos vivos, pero la creciente evidencia sugiere que las interacciones entre ellos son más complejas de lo que se pensaba originalmente20. Esto se debe a las posibles interacciones sinérgicas y/o antagónicas entre ellos, pero también a las complejas reacciones metabólicas que ocurren en los organismos vivos y las interacciones con el microbioma humano21,22,23. A medida que la salud se vuelve cada vez más importante para la sociedad, la investigación alimentaria relacionada más estrechamente con la medicina preventiva está ganando popularidad19,24,25,26,27,28,29,30,31,32,33.

La aparición de PHE en el medio ambiente ha aumentado continuamente durante las últimas décadas34. El interés generalizado en los PHE solo ha crecido como un tema científico importante en los últimos 50 años, cuando quedó claro que algunos elementos son esenciales para la salud humana (p. ej., Cu, Fe y Zn), mientras que otros son tóxicos (p. ej., As , Hg y Pb) y podría desencadenar efectos adversos para la salud35. El espectro de efectos tóxicos provocados por los PHE es muy amplio36,37. La exposición al Cd puede causar síntomas similares a los de la gripe y puede dañar los pulmones38, puede tener efectos como cáncer de pulmón, cambios proliferativos en la próstata, fracturas óseas, disfunción renal e hipertensión38,39. La tasa y la ocurrencia de los efectos neurotóxicos del Hg dependen de factores de exposición como la forma geoquímica del Hg, las condiciones de salud y las características de exposición40,41. Los efectos más graves de la exposición al Hg son el daño neurológico (mercurialismo), el síndrome asténico-vegetativo y la enfermedad de Minamata42,43,44. Debido a su proceso de metabolismo As podría dañar cada órgano del cuerpo humano45,46. La exposición al Pb puede causar plumbismo, anemia, cólicos gastrointestinales y trastornos del sistema nervioso central (SNC), y los niños muestran signos de toxicidad grave por Pb en dosis más bajas que los adultos47,48,49. Los Co constituyen la parte central de la molécula de vitamina B1250,51, sin embargo, sus dosis excesivas en el organismo pueden causar cardiomiopatía, alterar la glándula tiroides, aumentar el funcionamiento de la médula ósea e inhibir la absorción de vitamina B1220,51,52. Cu es esencial para apoyar el crecimiento fetal adecuado, el funcionamiento del cerebro y la cicatrización de heridas53. La exposición al Cu afecta principalmente al tracto gastrointestinal, hígado, riñones, sistema hematopoyético, cardiovascular y nervioso central53,54,55. El Zn es un elemento esencial para procesos como la expresión génica, las reacciones enzimáticas, la función inmunitaria, la síntesis de proteínas y ADN, la cicatrización de heridas, el crecimiento y el desarrollo56,57. El exceso de Zn puede conducir al deterioro del sistema inmunológico, reducción del colesterol HDL, vómitos y náuseas, pérdida de apetito, diarrea, fiebre y dolores de cabeza20,57. El contacto de la piel con Ni puede causar efectos adversos para la salud, como dermatitis, enfermedades cardiovasculares y renales, fibrosis pulmonar, cáncer de pulmón y nariz, vómitos y náuseas, cianosis, molestias gastrointestinales, debilidad, edema e incluso la muerte20,58. Además, el As, Cd, Cr, Co, Ni y Pb han sido clasificados por la Agencia Internacional para la Investigación del Cáncer (IARC) por tener un impacto cancerígeno en humanos59, causando entre otros cánceres de piel, pulmón, vejiga, riñón e hígado60 .

Las regiones del sur y oeste de Polonia eran y son ricas en depósitos de carbón y lignito, respectivamente61. Las regiones del sur y del centro fueron o aún son intensamente explotadas por Cu en la provincia de Baja Silesia, por Fe en las provincias de Silesia, Łódź, Santa Cruz, Mazovia y Baja Silesia y por Zn y Pb en las provincias de Pequeña Polonia y Silesia62. La explotación y el procesamiento en estas áreas han causado una gran contaminación ambiental y devastación del paisaje63,64,65 siendo Zn, Pb, Cu, Fe la razón principal de la explotación y los elementos que lo acompañan, es decir, Tl, Sb, Cd y As. . Los procesos naturales de meteorización geológica de rocas y suelos que ocurren en estas regiones también contribuyeron a los niveles elevados de estos elementos en el medio ambiente. En sus estudios, Lis y Pasieczna66 indicaron altas diferenciaciones en el contenido de elementos en suelos en varias regiones relacionadas con su variabilidad geoquímica. Esta es una consideración particularmente importante al estimar el nivel de contaminación, al comparar las concentraciones de elementos en los compartimentos ambientales con el nivel permisible definido en la ley o en los documentos de orientación. Un simple promedio del contenido de estos elementos de las regiones con concentraciones geoquímicamente elevadas (sur y oeste de Polonia) con los provenientes de regiones de contenido estable (este y norte de Polonia) y utilizar estos resultados en los cálculos de riesgo podría conducir a resultados injustificables. ya conclusiones falsas y quizás, incluso peligrosas.

Por lo tanto, en nuestra investigación investigamos la variación de los valores de riesgo total calculados dependiendo de si se utilizaron concentraciones promedio nacionales o regionales de PHE. Esto nos llevó a la hipótesis de que, dado que las concentraciones de PHE en las plantas comestibles deberían ser mayores en las regiones donde las concentraciones en los suelos también son elevadas, el riesgo para la salud de los consumidores en estas regiones también debería ser mayor. Teniendo en cuenta lo anterior, el objetivo de este estudio fue analizar la diversidad de concentraciones de PHE en plantas comestibles en Polonia y en sus regiones individuales, con base en una revisión de la literatura científica. Sobre la base de los datos obtenidos, se calculó y comparó el riesgo para la salud de los consumidores de toda Polonia, así como de las regiones individuales, ya que la tendencia de una alimentación saludable, incluido el consumo de frutas y verduras frescas compradas en el mercado local, está ganando popularidad. Los objetivos detallados del estudio incluyeron: (1) características de los contenidos de PHE (As, Cd, Co, Cr, Cu, Hg, Ni, Pb, Sb, Tl y Zn) en vegetales, frutas y cereales cultivados en el varias regiones de Polonia sobre la base de los resultados de la investigación científica disponible en las bases de datos consultadas, (2) determinación de las tasas de consumo de plantas comestibles en Polonia en las subpoblaciones investigadas sobre la base de las tasas de consumo recomendadas, (3) evaluación de riesgos para la salud relacionados con la Consumo de PHE con respecto a las plantas comestibles según la región de Polonia y las subpoblaciones investigadas.

Para recopilar las concentraciones de los PHE investigados en plantas comestibles cultivadas en Polonia, se realizó una búsqueda bibliográfica exhaustiva en el período de 1968 a 2021 de febrero a marzo de 2021 en las siguientes bases de datos: ScienceDirect, Google Scholar, Infona, EBSCOhost, Springer y Taylor y Francisco. Se utilizaron combinaciones de las siguientes palabras clave para buscar los resultados: elementos potencialmente nocivos, metales, metales pesados, plantas comestibles, alimentos, frutas, verduras, cereales, Polonia. En total se encontraron 5803 registros, todos los cuales fueron revisados ​​para mayor utilidad de acuerdo con los siguientes aspectos: (1) se eliminaron los artículos duplicados; (2) no se incluyeron artículos no revisados; (3) no se consideraron investigaciones sobre el contenido de metales pesados ​​en productos alimenticios para animales; (4) no se consideraron los artículos sobre investigaciones realizadas antes de 1998 de acuerdo con la anterior división geográfica administrativa de Polonia en provincias. Todos los detalles de la revisión bibliográfica se presentaron en el diagrama de flujo PRISMA67 en la figura 1. Durante el proceso, se seleccionaron 86 artículos, cuyos resúmenes fueron investigados en cuanto a la relevancia para nuestro tema científico. Con base en el análisis de la siguiente información (1) breve descripción bibliográfica (autores, título, año de publicación); (2) plantas comestibles investigadas; (3) PHE investigados; (4) métodos de extracción y determinación de PHE; y (5) localización del área de investigación incluyendo el nombre de la provincia, en el análisis principal fueron seleccionados 27 artículos. Como algunas investigaciones proporcionaron datos para más de una sola provincia, en la Fig. 2 se presenta un número particular de artículos incluidos en nuestro estudio. (n = 2) las provincias se utilizaron solo para calcular los contenidos nacionales de los PHE. Del mismo modo, debido al bajo número de referencias en Pomerania (n = 2) y Warmia-Masuria (n = 3) en nuestra investigación, unimos estas dos provincias como el norte de Polonia (n = 5) antes de realizar un análisis más detallado. En cuanto a los tipos de plantas comestibles que se investigaron en artículos de investigación para nuestra investigación, se agruparon como se presenta en la Tabla 1. El número de referencias obtenidas para cada PHE fue el siguiente: As 6, Cd 23, Co 4, Cu 11, Hg 5, Ni 7, Pb 21 y Zn 11. Como los artículos involucraban un número variable de plantas investigadas y sus ubicaciones, se informó el número diferente de fuentes reales.

Diagrama PRISMA de la revisión de la literatura sobre concentraciones de elementos potencialmente dañinos en plantas comestibles en Polonia.

La localización de la investigación sobre el contenido de PHE en plantas comestibles en Polonia (Esri ArcMap 10.8.0.12790; http://esri.com).

Idealmente, los métodos investigados deberían ser los mismos para comparar los resultados recibidos de múltiples estudios de investigación. Sin embargo, dado que no se requiere/recomenda una metodología obligatoria para este tipo de análisis, antes de seguir utilizando los resultados obtenidos, comparamos los métodos de extracción de PHE para verificar si los resultados pueden ser comparables entre sí, con el fin de realizar una evaluación confiable. evaluación de riesgos más adelante en el proyecto. La lista de los artículos incluidos en nuestra investigación durante la revisión de la literatura junto con los métodos utilizados en esos estudios se presenta en la Tabla complementaria S1. Como se puede observar, los métodos de extracción son comúnmente utilizados para determinar concentraciones totales o pseudototales de PHE en plantas comestibles. Por lo tanto, los resultados de los análisis realizados por estos métodos se utilizaron más en nuestros estudios. Además, la determinación del contenido de PHE en los extractantes se realizó utilizando dos de los métodos instrumentales más populares, Espectrometría de Absorción Atómica (AAS) en el caso de 19 publicaciones y Espectrometría de Masas por Plasma Acoplado Inductivamente en el caso de 11 publicaciones de las 27 analizadas. artículos.

En el estudio, la Evaluación de riesgos para la salud humana se realizó de acuerdo con el método de estimación puntual desarrollado por la USEPA68. En nuestra investigación, los valores de concentración media y P95 de los PHE investigados se utilizaron en los cálculos (1) para toda Polonia y (2) para provincias individuales, según los valores obtenidos de la revisión de la literatura relevante.

El riesgo para la salud humana investigado estaba relacionado con el contenido de PHE, a saber, As, Cd, Co, Cu, Hg, Ni, Pb y Zn, en tres grupos de plantas comestibles que se consumen en Polonia: verduras, frutas y cereales. Los contenidos de PHE se obtuvieron de estudios realizados en Polonia, cuyo objetivo era investigar las concentraciones de oligoelementos en plantas comestibles. En primer lugar, estos resultados se sometieron a una caracterización estadística, es decir, se determinaron los valores mínimo, máximo, medio, P95 y SD, tanto para Polonia como para provincias individuales (dependiendo de si la investigación se realizó en estas regiones antes). Debido al número demasiado pequeño de referencias de las provincias de Pomerania y Warmia-Masuria, los resultados de estas dos regiones se agruparon como el norte de Polonia en nuestros estudios antes del análisis adicional. En los cálculos de evaluación de riesgos, se utilizaron valores medios y P95 para PHE individuales.

Nuestro estudio investigó el escenario de exposición de los residentes basado en la tendencia de que las plantas comestibles deben venderse y consumirse lo más localmente posible para mantener su frescura y propiedades nutricionales. Además, dado que los polacos se mudan de mala gana y pasan la mayor parte de sus vidas en un solo lugar69, nuestras investigaciones supusieron que toda una vida transcurre en una sola ubicación geográfica. En cuanto a las plantas comestibles, la vía de exposición investigada asumió el consumo por parte de los habitantes. En este caso, además de la población general, también consideramos otras subpoblaciones en función de la edad y el sexo. La división de estas subpoblaciones dependía estrictamente de los patrones de consumo estadístico disponibles de los estudios relacionados, a saber, Nosecka70, Łopaciuk14, Gheribi71, Murawska72, Janowska-Miasik et al.73, Wolnicka et al.74, Zalewska et al.75 y Dietary Directrices para estadounidenses76, así como el consumo diario recomendado: OMS2, Plato de alimentación saludable3, Instituto Nacional de Salud Pública (PZH) de Polonia4 y Guías dietéticas australianas77. Por lo tanto, en nuestra investigación se distinguieron las siguientes subpoblaciones en función de los datos disponibles sobre el consumo estadístico de plantas comestibles en Polonia: niñas (de 7 a 12 años), niños (de 7 a 12 años), mujeres de 18 a 35 años, hombres de 18 a 35 años, mujeres de 36 a 55 años, hombres de 36 a 55 años, mujeres de 56 a 65 años, hombres de 56 a 65 años y jubilados (> 65 años). Como no había datos estadísticos disponibles para niños pequeños (de 1 a 3 años), niños en edad preescolar (de 4 a 6 años) y adolescentes (de 13 a 18 años) para Polonia, los valores de ingesta recomendados descritos en la sección anterior se usaron en el caso de estas subpoblaciones. Además, en nuestro estudio también se utilizaron los valores de consumo recomendados para niños en edad escolar (7-12 años) y adultos (> 18 años). Cabe agregar también que en nuestras investigaciones se excluyó la papa del consumo total de vegetales debido a sus propiedades nutricionales según el Plato de Alimentación Saludable3. Además, en Polonia, la patata es la verdura básica que se consume y se dispone de las características detalladas de su consumo.

Los valores de la tasa de ingesta diaria (DIR) para los PHE individuales se calcularon como la cantidad total de plantas comestibles consumidas de los tres grupos de plantas comestibles, a saber, verduras, frutas y cereales de acuerdo con la ecuación. (1)78:

donde C es la concentración del PHE individual en el grupo de plantas comestibles (mg/kg de peso húmedo; peso húmedo adicional); IR es la tasa de ingesta de un grupo dado de plantas alimenticias en gramos por persona por día (g/persona-día); BW es el peso corporal (kg)78,79,80,81. Los valores de la tasa de ingesta (IR) de los grupos de plantas comestibles utilizados para los cálculos de riesgo para las subpoblaciones investigadas se presentan en la Tabla 2. Los valores de peso corporal utilizados para los cálculos de riesgo se presentan en la Tabla 3.

Los valores de Dosis Diaria Promedio (ADD) de PHE individuales resultantes del consumo diario de grupos de plantas comestibles (mg/kg pc-día) se calcularon usando la Eq. (2)68:

donde C es la concentración de PHE en el grupo investigado de plantas comestibles (mg/kg peso húmedo); IR es la tasa de ingesta de plantas comestibles (g ww./persona-día); EF es la frecuencia de exposición: 365 días/año; ED es la duración de la exposición: número de años de vida en la subpoblación individual; AT es el tiempo promedio en días: ED × 365 para no carcinógenos y 70 años × 365 para carcinógenos; BW es el peso corporal (kg) y 10–3 es el factor de conversión de unidades68,82.

En cuanto a los valores de IR utilizados en los estudios, se incluyeron tanto la ingesta diaria recomendada como la estadística, sin embargo, no para todas las subpoblaciones ya que ambos tipos de datos no estaban disponibles. Por ejemplo, los valores estadísticos no estaban disponibles para los grupos más vulnerables, es decir, niños pequeños, preescolares y adolescentes, que también se encuentran en la etapa crucial de desarrollo de sus vidas. Fueron necesarias al menos cuatro fuentes bibliográficas diferentes para obtener los datos de consumo para un solo grupo de edad, lo que aumenta el riesgo de que se produzcan sesgos. La mayoría de los estudios sobre el consumo de plantas comestibles se centraron únicamente en su clasificación en verduras, frutas y cereales, limitando nuestra investigación a estos grupos en su mayor parte. Los estudios que revisamos también diferían en cuanto al momento en que se realizaron, la región, el tamaño de la población estudiada y el método analítico para determinar los contenidos de PHE. Independientemente de si el método consideró la cantidad de alimentos comprados o el consumo declarado por los encuestados, estos datos no son completamente confiables ni directamente comparables. Además, no fue posible estimar todos los puntos de datos. No hubo datos disponibles sobre el consumo de cereales para niños y niñas, por lo que el riesgo calculado para esos grupos probablemente sea menor que en la realidad.

El riesgo no cancerígeno se determinó con base en el cálculo de los valores del Hazard Quotient (HQ) (sin unidades) de acuerdo con la Eq. (3):

donde ADD es la dosis diaria promedio (mg/kg pc-día) y RfD es la dosis de referencia (mg/kg pc-día)68.

Se calculó el valor total de riesgo no carcinogénico (HQt) para los PHE investigados, utilizando la ecuación. (4):

donde HQ son los valores del cociente de riesgo para 1−n PHE investigados en el estudio.

El riesgo carcinogénico se determinó en base a los cálculos de los valores de riesgo de cáncer (CR) (sin unidades) usando la ecuación. (5):

donde CR es el riesgo carcinogénico y SFo es el factor de pendiente oral ((mg/kg pc-día)−1) para un PHE individual. En nuestros estudios, solo el As se consideró como un PHE cancerígeno debido a la falta de valores de SF en las bases de datos toxicológicas para otros elementos traza. El valor de riesgo carcinogénico total, como la suma de los valores parciales de CR, no se calculó ya que el As fue el único PHE carcinogénico considerado en este estudio.

Como no hay acuerdo sobre los valores de RfD en el caso del Pb en nuestra investigación, también hemos utilizado el método del margen de exposición (MOE), en línea con las recomendaciones de la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria83 de acuerdo con el riesgo derivado de la Exposición a Pb en plantas comestibles consumidas basada en la Eq. (6):

donde MOE es el margen del valor de exposición; BMDL es la dosis de referencia (límite de confianza inferior) y DIR es la cantidad total de plantas comestibles consumidas diariamente en las subpoblaciones investigadas.

Con base en la información disponible en las bases de datos toxicológicas, en nuestra investigación para As, Cd, Co, Cu, Hg, Ni, Pb y Zn, se calculó el riesgo no cancerígeno (HQ) respecto a la influencia toxicológica de estos elementos en los organismos. . Según la información disponible sobre los efectos carcinogénicos, el riesgo carcinogénico (RC) solo se calculó para el As en el estudio. Se utilizaron los siguientes valores de dosis de referencia (RfD) (mg/kg pc-día) para los cálculos del riesgo no carcinogénico (HQ): As 3,0 × 10–4, Cd 1,0 × 10–4, Co 3,0 × 10–4, Cu 4,0 × 10–2, Hg 3,0 × 10–4, Ni 2,0 × 10–2, Pb 1,5 × 10–3 y Zn 3,0 × 10–184. Para el As, el valor del factor de pendiente oral (SFo) fue igual a 1,5 (mg/kg pc-día)−184. En el caso del Pb, para el que no existe unanimidad en cuanto al valor de RfD, también se utilizaron los cálculos basados ​​en BMDL estimados en 1,2 μg/kg pc-día para adultos y 0,6 μg/kg pc-día para niños83.

Se realizó una caracterización del riesgo utilizando el contenido de PHE recopilado de la investigación bibliográfica para Polonia y para provincias individuales en función de las dosis recomendadas de consumo de plantas comestibles en las subpoblaciones investigadas. Como riesgo no cancerígeno aceptable se fijaron los valores del cociente de peligrosidad calculado ≤ 1 (HQ ≤ 1), tanto para los ESP individuales (HQs), como para el cociente de peligrosidad total (HQtotal), definido como la suma de valores parciales de HQ para PHE individuales68,85,86. Para el riesgo cancerígeno (RC), el nivel de riesgo aceptable se fijó por debajo del valor de 1 × 10–5, con base en el Reglamento del Ministro del Medio Ambiente del 1 de septiembre de 2016 sobre el método de evaluación de la contaminación de la superficie terrestre86.

Según las ubicaciones geográficas de la investigación en los 27 artículos analizados, se observó que la mayoría de los estudios se realizaron en el sur de Polonia (Fig. 2). Esta región de Polonia se utilizó de forma intensiva en el pasado debido a la explotación y el procesamiento de carbón y minerales metálicos87,88, lo que provocó la contaminación del entorno de la región del sur de Polonia con metales como Pb, Zn, Cu, As, Tl y Cd89,90, 91, 92, 93, que resultó en la investigación intensiva de los contenidos de metales en el sistema agua-suelo-planta. Por otro lado, en las demás regiones de Polonia donde las actividades industriales no se practicaban de forma intensiva, el número de investigaciones fue significativamente menor. Las estadísticas resumidas de los resultados del contenido de PHE en plantas comestibles recopiladas de la investigación bibliográfica para toda Polonia se presentan en la Tabla 4. Para las provincias individuales, se presenta un resumen similar en la Tabla complementaria S2. En base a la baja disponibilidad de datos y su bajo contenido en plantas comestibles, Sb y Tl se excluyeron de análisis adicionales en el estudio. Los resultados recopilados revelaron que la concentración de los PHE investigados en plantas comestibles varió desde debajo del nivel de detección (LOD) hasta un nivel significativo, que se observó especialmente en plantas con hojas y raíces comestibles. Considerando los contenidos medios de PHE, se observó que la concentración de elementos en todas las plantas comestibles estaba en el siguiente orden decreciente: Zn > Pb > Cu > Ni > Cd > Hg > As > Co. Para vegetales, frutas y cereales, la La concentración de elementos estaba en los siguientes órdenes decrecientes, respectivamente: Zn > Cu > Pb > Cd > Ni > Hg > As > Co, Zn > Cu > Ni > Pb > Cd > Co, y Pb > Cd > Hg.

Los valores de ingesta diaria tolerable provisional (PTDI, por sus siglas en inglés) y las cantidades sugeridas que se deben consumir en los productos alimenticios son solo recomendaciones y se refieren a la ingesta diaria sin considerar la dieta total y los resultados del impacto en la salud a largo plazo. Por lo tanto, en nuestros estudios, aplicamos un enfoque de evaluación de riesgos para evaluar si el contenido de PHE presentes en las plantas comestibles y las cantidades de plantas consumidas en función de los cuestionarios de consumo pueden representar una amenaza para la salud de los consumidores polacos. Para todos los PHE investigados (As, Cd, Co Cu, Hg, Ni, Pb y Zn), se calcularon los valores de riesgo no carcinogénico ya que todos ellos revelan propiedades tóxicas. Algunos de ellos también se consideran cancerígenos. Sin embargo, debido a la falta de información requerida de las bases de datos toxicológicas, la evaluación del riesgo carcinogénico se realizó solo para el As. Como se mencionó anteriormente, debido a que la mayoría de los resultados están por debajo del límite de detección de Sb y Tl, estos dos PHE se excluyeron de los análisis de riesgo.

Para calcular los valores del cociente de peligrosidad (HQ) que describen el riesgo no cancerígeno, en primer lugar, se calcularon los valores de la dosis diaria promedio (ADD) en función de la ingesta recomendada de plantas comestibles individuales según la edad y el sexo entre las subpoblaciones. Además, los valores de ADD se calcularon en referencia a las concentraciones medias y de P95 en plantas comestibles, así como para Polonia y varias provincias por separado. A continuación, los resultados de los valores ADD se usaron para calcular los valores del cociente de riesgo (HQ), así como el riesgo no cancerígeno total como la suma de los valores HQ separados. Los valores de HQ calculados para la media y los valores de P95 para los PHE en Polonia se presentan en la Fig. 3, y para provincias individuales en la Fig. S1 complementaria.

Valores de riesgo no cancerígeno total (HQtotal) para plantas comestibles consumidas en Polonia basados ​​en concentraciones medias y P95 de PHE; P95: percentil 95.

Con respecto a las concentraciones medias calculadas a partir de los resultados disponibles para toda Polonia, los valores de riesgo no cancerígeno inaceptable más altos para los contenidos medios de PHE se encontraron para Pb para niños pequeños (2,80), preescolares (1,80) y niños en edad escolar (1,45). ), mientras que en el caso de adolescentes y adultos el valor de riesgo estuvo casi en el nivel de 1. Para Cd, el nivel de 1 fue superado para los niños pequeños (1,42), y en el caso de los niños en edad preescolar estuvo cerca del aceptable nivel. En el caso de los datos del percentil 95 (P95), no se superó el valor de riesgo no carcinogénico aceptable solo en el caso del Ni para todos los subgrupos investigados. Para los contenidos de P95 Pb, se superó el riesgo no cancerígeno para niños pequeños: As (2,40), Co (2,80), Cu (1,35), Hg (2,40), Zn (1,10), preescolares: As (1,60), Co (1,10), Hg (1,60), niños en edad escolar: As (1,20) y Hg (1,20). Para Cd y Pb, el riesgo aceptable se superó para todas las subpoblaciones y los valores de HQ más altos se encontraron para los niños pequeños (Cd 12,0 y Pb 12,5).

Para todos los PHE analizados, se observó la tendencia general de que los más susceptibles eran las subpoblaciones de niños de varias edades. Para el contenido del percentil 95 (P95) de PHE en plantas comestibles, su participación en el valor de riesgo difería de la siguiente manera. Como en la ingesta real de niñas, niños, mujeres y hombres de 18 a 35 años, mujeres y hombres de 36 a 55 años, mujeres y hombres de 56 a 65 años y jubilados, otras raíces comestibles tuvieron una contribución mayor que las papas. Para las frutas pomáceas, las plantas sin raíces y las papas tuvieron la mayor contribución. Para Cu, Hg, Pb y Zn, la contribución de las plantas de raíz aumentó significativamente en comparación con sus valores medios en estas plantas.

Con respecto a las provincias individuales (Figura complementaria S1), los valores de riesgo más altos se observaron en la provincia de Silesia para niños pequeños > preescolares > niños en edad escolar > adultos > adolescentes > niños > niñas > mujeres 56–65 > mujeres 36–55 > hombres 56–65 > jubilados > hombres 18–35 > hombres 36–55 > mujeres 18–35 para Cd > Pb > Cu > As > Hg > Zn > Ni > Co. El mayor riesgo fue 4,44 para la media y 19,74 para P95 Concentraciones de cd para niños pequeños. En las siguientes provincias, también se superó el riesgo aceptable: Baja Silesia para Pb, Lublin para Cd, Cu, Pb, Zn, Pequeña Polonia para As, Cd, Co, Cu, Hg, Pb, Opole para Hg, Pb y Norte de Polonia para Pb. Los valores de riesgo fueron los más bajos en el norte de Polonia, donde se observó el riesgo más alto y solo la superación (0,295) para los niños pequeños para P95 de los contenidos de Pb y siguiendo un orden decreciente para los PHE investigados que contribuyeron al riesgo general: Pb > Cd > Cu > Zn > Co > Ni. En la mayoría de las provincias estudiadas, el orden decreciente de los valores de riesgo para Pb fue el siguiente: niños pequeños > preescolares > niños en edad escolar > adolescentes y adultos > niños y niñas > otras subpoblaciones investigadas. Solo en el norte de Polonia, los riesgos para niños y niñas superaron a los de los adolescentes y adultos.

En el caso del riesgo carcinogénico, también se utilizaron valores de ADD para calcular los valores de CR. Los valores de CR calculados para la media y los valores de P95 para los contenidos de PHE para toda Polonia y en provincias individuales se presentan en la Fig. 4. Los valores de riesgo cancerígeno calculados para toda Polonia revelaron un riesgo no aceptable para todas las subpoblaciones investigadas tanto para la media como para las provincias. Valores P95 de As en plantas comestibles, excepto para las subpoblaciones de mujeres y hombres de 56 a 65 años y niñas. Sin embargo, estos valores se acercaron al nivel aceptable de 1 × 10–5. Los valores de riesgo más altos se observaron para adultos para contenido medio (5,9 × 10–5) y P95 (1,8 × 10–4) As. El orden decreciente del riesgo de CR por el consumo de As con tipos de plantas particulares fue el siguiente: raíz > hoja > fruto > inflorescencia.

Valores de riesgo carcinogénico total (CRtotal) para plantas comestibles consumidas en Polonia y provincias individuales basados ​​en concentraciones medias y P95 de As; P95: percentil 95.

Teniendo en cuenta las provincias individuales, se observó que el nivel de riesgo cancerígeno aceptable se superó en la provincia de Lublin para adultos con contenido medio de As y para niños pequeños y en edad escolar para contenido de P95 As. En la provincia de Pequeña Polonia, se superó el nivel de riesgo CR para adultos, jubilados, hombres de 36 a 55 años, mujeres y hombres de 18 a 35 años, mujeres y hombres de 36 a 55 años para el contenido medio de As y para el contenido de As P95 para todas las subpoblaciones en las siguientes orden decreciente: adultos > hombres 36–55 > mujeres 36–55 > hombres 18–35, niños pequeños > niños en edad escolar > jubilados > preescolares > adolescentes > niños > niñas > hombres 56–65 > mujeres 56–65. En la provincia de Silesia, el riesgo de CR se superó para adultos, niños pequeños y niños en edad escolar para el contenido medio de As, así como para el contenido de As P95 para todas las subpoblaciones con el siguiente orden decreciente: adultos > niños pequeños > niños en edad escolar > pre -escolares > adolescentes > mujeres 36–55 > jubilados > hombres 36–55 > hombres 18–35 > mujeres 18–35 > niños > niñas > mujeres 56–65 > hombres 56–65.

En nuestro estudio se utilizó el enfoque del Margen de Exposición (MOE) para el Pb, así como otros valores toxicológicos que no estaban disponibles en las bases de datos. Los valores MOE se calcularon para las concentraciones medias y P95 de Pb en Polonia y se presentan en la Tabla 5 y para provincias individuales en la Tabla Suplementaria S3.

Teniendo en cuenta los valores de MOE para toda Polonia, se indicó un alto riesgo para la salud (valores de MOE < 1) para los contenidos medios de Pb con el consumo de plantas de hojas y raíces para niños pequeños y el consumo de plantas de raíces para niños en edad escolar y preescolar. Para los contenidos de Pb en P95, los valores de MOE fueron < 1 para todas las subpoblaciones investigadas, excepto mujeres de 18 a 35 años, hombres de 36 a 55 años y jubilados, observándose el mayor riesgo para el consumo de raíces, carozos, pepitas y plantas de hoja.

Teniendo en cuenta las provincias individuales, se observó un riesgo inaceptable en la provincia de Baja Silesia para el consumo de plantas de hoja por parte de niños pequeños, niños en edad preescolar, niños en edad escolar y adultos tanto para valores medios como de P95 Pb, así como para adolescentes para contenidos de P95 Pb. . En la provincia de Lublin, se declaró un riesgo inaceptable para los contenidos medios de Pb en plantas de raíces para niños en edad preescolar, niños en edad escolar, adultos y adolescentes y para valores de P95 Pb para valores de P95 Pb para raíces, hojas y plantas frutales para niños pequeños. y preescolares, para plantas de raíces y hojas para niños en edad escolar, adultos y adolescentes, y para plantas de raíces para niñas y niños. En la provincia de Pequeña Polonia, se determinó el riesgo inaceptable para los contenidos medios de Pb para plantas de hoja y hueso para niños pequeños y preescolares, para plantas de hoja para niños en edad escolar y adultos y para contenidos de P95 Pb para plantas de hoja, hueso y frutales. para niños pequeños, preescolares y escolares, para plantas de hueso y hojas para adolescentes, niñas y niños, y para plantas de hojas y frutales para adultos. En la provincia de Opole, se encontró un nivel de riesgo inaceptable solo para los contenidos de P95 Pb para plantas de bayas para niños pequeños, preescolares y niños en edad escolar. En la provincia de Silesia, se encontró un nivel de riesgo inaceptable para los contenidos de P95 Pb para raíces y plantas pomáceas para niños pequeños y para raíces para niños en edad preescolar, niños en edad escolar, adultos, adolescentes, niños y niñas. En el norte de Polonia, los valores de MOE calculados fueron > 1, lo que indica que no hay riesgo para los consumidores por el contenido de Pb.

Los resultados de otros estudios de investigación sobre el riesgo para la salud de los consumidores relacionado con el consumo de plantas comestibles están en línea con nuestros hallazgos. Con respecto a las publicaciones disponibles de Europa sobre el riesgo para la salud relacionado con los PHE presentes en los cultivos alimentarios, en el estudio realizado en Rumania94 que también sugiere riesgos inaceptables para la salud relacionados con la ingesta de metales pesados ​​del consumo de vegetales. Dado que los Cárpatos representan una rica fuente de metales pesados ​​para los países de Europa del Este, este estudio permite confirmar que en una región con geoquímica, geología e historia minera similares a las del sur de Polonia, el riesgo también puede ser inaceptable con Pb en tubérculos siendo principal responsable de eso. También se observaron valores de alto riesgo para Pb y Cd en vegetales de hojas, lo que también está en línea con nuestros hallazgos. Sin embargo, este estudio se enfoca en vegetales individuales, por lo que no se presenta el riesgo dietético general y, por lo tanto, no se puede comparar. El estudio sobre metales pesados ​​en suelos agrícolas de EU95 presenta algunos resultados preocupantes al considerar nuestro estudio. Específicamente, el estudio encontró que los contenidos de metales pesados ​​en la mayoría de las regiones del oeste y sur de Europa eran más altos que los observados en Polonia. Sin embargo, la evaluación de riesgos para la salud no formó parte de este estudio y, por lo tanto, no hay información sobre los valores de riesgo. El riesgo total para la salud calculado por Wang et al.96 en EU28 para la ingestión de maíz fue igual a 3,74 × 10–6 para adultos y 2,08 × 10–6 para niños y para la ingestión de trigo fue igual a 5,80 × 10–5 para adultos y 4,30 × 10–5 para niños96. En cuanto al contenido de metales pesados ​​en las verduras, se pueden encontrar datos para la cebolla y la zanahoria de Letonia97, con contenidos más altos de Ni (0,25 mg/kg y 0,28 mg/kg, respectivamente) y Pb (0,09 mg/kg y 0,12 mg/kg, respectivamente) en comparación con a nuestro estudio (valores medios: 0,05 mg/kg y 0,06 mg/kg, respectivamente). El contenido de Cd informado en Letonia (0,05 mg/kg y 0,12 mg/kg) fue considerablemente más alto que en Polonia (0,66 mg/kg). Sin embargo, el estudio antes mencionado solo consideró cebollas y zanahorias, mientras que nuestros resultados provinieron del grupo de tubérculos.

Los estudios realizados en Nigeria sobre el consumo de plantas comestibles cultivadas en suelos cultivables en las proximidades de minas de plomo y zinc informaron valores del cociente de riesgo total en la ruta de ingestión de plantas comestibles más altos para los niños que para los adultos26. El riesgo fue más alto de lo aceptable para Cd, Cr y Pb, con el mayor riesgo relacionado con Pb para los niños (2.04) y fue comparable al riesgo para los niños que consumen la cantidad recomendada de plantas (media de niños pequeños, preescolares y niños). niños en edad escolar HQ) para valores medios de Pb en Polonia (2.07). Para los valores de P95 Pb que reportamos aquí para el consumo de plantas entre niños (2.77) y niñas (2.63), el HQ supera al observado en Nigeria. La investigación sobre los riesgos para la salud de consumir cultivos alimentarios cultivados cerca de un vertedero en Tailandia98 mostró un HQ muy alto para el As (47,28), mientras que el HQ más alto para los valores de P95 As en Polonia para los niños pequeños fue de 2,43 y para ninguna de las subpoblaciones de adultos, el el riesgo excedió el límite aceptable. Asimismo, el riesgo carcinogénico también fue mucho mayor en el estudio de Ruchuwararak et al.98. Los valores de HQ para Cd observados en Tailandia también fueron más altos que los valores observados en Polonia, aunque esta diferencia fue menos persistente. Sin embargo, los valores de riesgo para Pb y Zn fueron mucho más bajos que para Polonia. El valor HQ más alto observado en Tailandia fue 0,255, muy por debajo del riesgo más bajo para los valores medios de Pb que informamos aquí para los jubilados (0,37). Otros estudios revelaron valores altos de HQ para As en todos los grupos de edad99,100,101, mientras que en este estudio se observó HQ > 1 solo para niños. Otros estudios de investigación también señalaron que cuanto mayor es la contaminación ambiental, mayor es el contenido de PHE en las plantas comestibles y también lo es el riesgo por consumo102,103,104. Es más visible en el estudio de Cai et al.105, donde se comparó un área contaminada por una gran fundición de Cu en el centro de China con un área no contaminada de referencia. Los contenidos de Cd, Cu, Pb y As en plantas comestibles fueron significativamente mayores en el área contaminada, y HQ fue mayor en el área afectada que en el área de referencia, variando de 237% para Pb a 2747% para Cd. Notamos que este estudio consideró no solo las plantas comestibles, sino también los peces y el agua potable; sin embargo, la ingesta de cultivos fue una fuente del 78% de los elementos peligrosos. De manera similar, en el estudio de Yang et al.99, la contaminación de vegetales y el riesgo para la salud fueron significativamente menores para el sitio de referencia que para el área contaminada.

En general, se observó que un mayor consumo de plantas comestibles se traducía en mayores valores de riesgo y el consumo de verduras, frutas y cereales era inferior al recomendado para una vida saludable. Aunque una ingesta más alta se relacionó con valores de riesgo más altos, es importante considerar que una ingesta más baja también puede considerarse no saludable desde una perspectiva dietética. Con base en la tendencia de que el riesgo era mayor al considerar la ingesta diaria recomendada, sería valioso generar datos sólidos para los grupos con el riesgo más alto (niños pequeños y preescolares), a fin de concluir con confianza si el riesgo para estos grupos es mayor. suficientemente bajo para ser considerado aceptable. Sin embargo, la mayor parte de nuestra investigación se realizó en la población humana general y hay muy poca diferenciación entre adultos y niños, y los estudios rara vez consideran otras subpoblaciones. Incluso si se recopilan datos de hombres, mujeres y niños, todos se agrupan y las estadísticas de resumen utilizadas no diferencian entre estas subpoblaciones. Aparte de que dicho enfoque produce resultados no representativos, las suposiciones subyacentes hechas al agrupar los datos dan como resultado caracterizaciones de riesgo altamente inciertas. Además, el enfoque de cálculo del riesgo basado en las tasas de consumo recomendadas resultó en el peor de los casos en términos de la cantidad de ingesta diaria. Una comparación del contenido de PHE con los valores provisionales de la ingesta diaria máxima tolerable (PMDTI) se refiere al consumo diario y se centra más en los elementos nutricionales de los alimentos. En el caso de elementos que confieren efectos adversos para la salud, además de la dosis, una herramienta crítica para evaluar el impacto en la salud humana es el procedimiento de evaluación de riesgos. En base a eso, se calcularon los valores de los riesgos no cancerígenos (HQ) y cancerígenos (CR) para los valores medios y P95 de los PHE en Polonia obtenidos de nuestra investigación bibliográfica.

Dado que Polonia es diversificada en cuanto a sus antecedentes geoquímicos y actividades antropogénicas, los valores medios simples de las concentraciones de PHE de todas las regiones de Polonia no se consideran el mejor enfoque y se utilizaron principalmente como un primer paso en nuestro enfoque por motivos de comparación. Para incluir el impacto de la naturaleza cambiante de las concentraciones de fondo geoquímicas, así como las diferencias en las concentraciones de PHE en las plantas comestibles según las regiones polacas, también se utilizaron en nuestra evaluación de riesgos los valores medios y P95 calculados para las provincias individuales. Nuestros resultados sugieren que usar solo valores medios puede conducir a conclusiones erróneas, lo cual es extremadamente importante si se toman decisiones administrativas (es decir, de gestión de riesgos) basadas en estos resultados, por ejemplo, sobre acciones de remediación. Comparando los resultados por provincias individuales, los valores de riesgo más altos se observaron donde también ocurrieron los contenidos más altos en las plantas. Por lo tanto, calcular el riesgo para la región más amplia promediando los resultados de áreas con contenidos de PHE más bajos y más altos podría distorsionar los resultados. Sin embargo, asumimos un nivel de consumo idéntico en todas las regiones, lo que no es realista. Por lo tanto, se recomienda mayor investigación para dar cuenta de la variabilidad del consumo entre las subpoblaciones en varias regiones del país.

Actualmente, la seguridad alimentaria en la UE está regulada por una serie de actos legislativos, y el Reglamento (CE) n.º 1881/2006 de la Comisión, de 19 de diciembre de 2006, que establece niveles máximos para determinados contaminantes en los productos alimenticios106, es especialmente importante para nuestra investigación. Además, la seguridad alimentaria cuenta con un firme apoyo en la agenda de la UE, la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA), establecida por el Reglamento (CE) n.º 178/2002 del Parlamento Europeo y del Consejo, de 28 de enero de 2002, por el que se establecen los principios y requisitos generales de la seguridad alimentaria. ley107. Además, en Polonia, la seguridad alimentaria está controlada por la Inspección Sanitaria Principal108. Con respecto a la seguridad del consumidor, los valores de riesgo calculados en nuestra investigación fueron sobreestimados con base en las tasas de consumo utilizadas en la investigación. Sin embargo, en base a la contaminación ambiental progresiva y al creciente número de estudios que informan la presencia de PHE en las plantas comestibles consumidas, se recomienda monitorear los contenidos de PHE en las plantas comestibles, ya que podrían indicar un problema de salud importante para sus consumidores en el futuro cercano. En nuestros estudios, tratamos de lograr un enfoque más confiable, incluyendo más grupos de consumidores y utilizando los resultados de consumo de las encuestas de cuestionarios. Sin embargo, dado que se requieren análisis de variabilidad e incertidumbre para obtener los resultados más confiables, se recomienda el modelado estadístico en análisis posteriores, especialmente porque nuestros resultados preliminares indican que los contenidos de PHE en las plantas comestibles representan un riesgo potencial para los consumidores.

Realizamos una evaluación de riesgos para la salud del consumidor, basada en una investigación bibliográfica exhaustiva sobre el contenido de PHE en plantas comestibles en Polonia. Para toda Polonia, teniendo en cuenta los contenidos medios de PHE, se superó el nivel de riesgo no cancerígeno aceptable de 1 para Pb para niños pequeños, preescolares y niños en edad escolar. Para Cd, se superó el riesgo aceptable para los niños pequeños y se acercó al valor aceptable para los niños en edad preescolar. En el caso del percentil 95 del contenido de PHE, no se superó el valor de riesgo no cancerígeno aceptable solo en el caso del Ni para todas las subpoblaciones investigadas. Los valores de riesgo carcinogénico para toda Polonia revelaron un riesgo no aceptable para todas las subpoblaciones investigadas, tanto para el contenido medio como para el P95 de As en las plantas comestibles, excepto las subpoblaciones de mujeres y hombres de 56 a 65 años y las niñas. El nivel aceptable de riesgo no cancerígeno para los consumidores se superó en las provincias de Silesia, Baja Silesia, Lublin, Pequeña Polonia y Opole y el riesgo carcinogénico se superó en las provincias de Pequeña Polonia, Lublin y Silesia, lo que indica el impacto de la variabilidad geoquímica en resultados de la evaluación de riesgos. Se recomienda calcular el riesgo a nivel regional, ya que los promedios nacionales no necesariamente representan la realidad y pueden conducir a caracterizaciones de riesgo erróneas, lo que puede ser particularmente perjudicial cuando las decisiones de gestión de riesgos se toman con base en la evaluación de riesgos.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente AG-K a pedido razonable.

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Nos gustaría agradecer al Dr. Antonis Ampatzoglou por el apoyo en la mejora de la calidad del lenguaje y la revisión de la versión final del manuscrito.

El proyecto de investigación fue apoyado por el programa "Iniciativa de excelencia: universidad de investigación" para la Universidad de Ciencia y Tecnología AGH y la Beca no. 16.16.140.7998.

Departamento de Protección Ambiental, Facultad de Geología, Geofísica y Protección Ambiental, Universidad de Ciencia y Tecnología AGH, Al. Mickiewicza 30, 30-059, Cracovia, Polonia

Agata Wódkowska y Agnieszka Gruszecka-Kosowska

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Conceptualización, AW y AG-K.; análisis, AW y AG-K.; recursos AW y AG-K.; redacción—preparación del borrador original, AW y AG-K.; redacción—revisión y edición, AW y AG-K.; visualización (preparación de figuras y tablas), AW; supervisión, AG-K.; adquisición de fondos, AG-K.; curación de datos, AW y AG-K. Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

La correspondencia es Agnieszka Gruszecka-Kosowska.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Wódkowska, A., Gruszecka-Kosowska, A. Exposición dietética a elementos potencialmente dañinos en plantas comestibles en Polonia y la dinámica del riesgo para la salud relacionada con su diferenciación geoquímica. Informe científico 13, 8521 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35647-x

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Recibido: 10 enero 2023

Aceptado: 22 de mayo de 2023

Publicado: 25 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35647-x

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